Filmo „Tamsiausia valanda“ veiksmas žiūrovą nukelia į Antrojo pasaulinio karo pradžią, kuomet į premjero postą įžengęs W. Churchillis turi priimti sunkiausią gyvenimo sprendimą. Tarsi viesulas po Vakarų Europą riedanti nacių armija jau netrukus pasieks Anglijos krantus....
Halas, paklydėlis princas ir Anglijos sosto paveldėtojas, yra karūnuojamas Karaliumi Henriu 5-uoju, po jo tirono tėvo mirties. Dabar jaunasis karalius turi vykdyti rūmų politiką, ieškoti taikos kare, kurį jam paliko tėvas ir kovoti su asmeniniais sentimentais praeičiai.
1940 m. Karališkosios oro pajėgos stoja į žūtbūtinę kovą su Liuftvafės galybe, kad užvaldytų dangų virš Didžiosios Britanijos ir užkirstų kelią nacių invazijai į Didžiąją Britaniją.
Henrikui VIII nusibodo senstanti žmona Kotryna Aragonietė, kuri nesugebėjo pagimdyti jam sūnaus. Jo akys pastebi žavią Aną Bolein, ką tik grįžusią iš viešnagės Prancūzijos karaliaus rūmuose. Gražuolė įsimylėjusi Harį Persį ir nėra lengvas grobis. Jai netinka karaliaus...
